Los Virus: el motor de la Coevolución entre Plantas e Insectos.

Almudena Zaragoza

Resumen.

La coevolución es un término que se utiliza cuando existe una interacción ecológica estrecha entre las formas de vida de dos organismos distintos entre los que no hay intercambio genético, pero que experimentan una evolución conjunta que tiene como resultado un ajuste de su morfología y su bioquímica, lo que les permite a ambos individuos coordinar sus ciclos biológicos, de tal forma, que uno depende del otro para poder vivir. El caso mejor estudiado de coevolución es el que se produce entre plantas e insectos y sobre estos grupos de organismos en particular, existen numerosos datos obtenidos de estudios científicos, que apoyan que la coevolución es más compleja de lo que se imaginaba hasta ahora, puesto que por un lado, serían más de dos los individuos que participarían en el proceso, y por otro lado, el intercambio genético siempre estaría presente, para que fuesen posibles estos cambios mutuos coordinados. Este intercambio de información genética, está mediado por los virus, que utilizan una gran variedad de estrategias para formar parte de los genomas de los organismos implicados, regular la expresión de sus propios genes, y de los genes de plantas e insectos llegando a intervenir en el desarrollo embrionario. Por lo que la coevolución, implica un equilibrio biológico dinámico, que se ve gravemente alterada cuando especies alóctonas de plantas son introducidas en ecosistemas ajenos provocando la pérdida de numerosos cultivos y un aumento peligroso de las líneas de investigación dedicadas al desarrollo de trangénicos resistentes a los virus y sus insectos portadores, presentes en ecosistemas estables.

Introducción.

Los hexápodos son formas de vida que han suscitado siempre un gran interés a lo largo del tiempo. Los primeros estudios científicos serios sobre insectos datan de 1685, de la mano de J. Swammerdamii, en su libro “Historia Insectuorum Generalis”, en el cual se insta a la utilización del microscopio para el estudio de los insectos, abriendo así una puerta al estudio detallado de la morfología de los mismos.
Por otra parte, la importancia de la relación de los hexápodos y su alimentación sobre las plantas, comenzó con la propuesta del botánico creador de la nomenclatura binomial K. Linnaeus (1707 -1778) y el primer especialista en entomología y su estudiante J. C. Fabricius (1745-1808), que propusieron la utilización de la descripción de la morfología de las piezas bucales en la clasificación de los insectos, sobre la presencia o ausencia de alas. Ellos a su vez, se basaron en el trabajo de Maria Sibylla Merian (1647 – 1717) y su descripción de numerosos ciclos de insectos tropicales ligados a plantas (ver Grimaldi & Engel, 2005).
Ya en 1859, Darwin publicó en su libro “El origen de las especies” su opinión de cómo habían evolucionado las plantas y los insectos en el capítulo: Ejemplos de la acción de la selección natural o supervivencia de los más adecuados, su visión fue la siguiente: “Ciertas plantas segregan un jugo dulce, al parecer, con objeto de eliminar algo nocivo de su savia; esto se efectúa, por ejemplo, por glándulas de la base de las estipulas de algunas leguminosas y del envés de las hojas de laurel común. Este jugo, aunque poco en cantidad, es codiciosamente buscado por los insectos, pero sus visitas no benefician en modo alguno a la planta. Ahora bien: supongamos que el jugo o néctar fuera segregado por el interior de las flores de un cierto número de plantas de una especie; los insectos, al buscar el néctar, quedarían empolvados de polen y con frecuencia lo transportarían de una flor a otra; las flores de dos individuos distintos de la misma especie quedarían así cruzadas”. Este caso imaginario de Darwin, propone que las plantas que presentasen un carácter beneficioso como el néctar en las flores, serían las que se reproducirían gracias a la polinización de los insectos.
Este supuesto de como se sucede la coevolución, ha llegado hasta nuestros días y se presenta como la dependencia entre dos formas de vida interactuantes, que sería el resultado de la selección continuada de estos caracteres beneficiosos citados por Darwin, que se perpetuarían gracias a la selección natural, por un proceso gradual o escalonado (Fontúrbel, 2002).
Esta visión de la coevolución, no explica de manera alguna las complejísimas interacciones entre los insectos y las plantas que han provocado parecidos morfológicos y bioquímicos sorprendentes entre ambos grupos, además de no tener en cuenta el resto de grupos de plantas sin flores o con otros tipos de polinización, ni al resto de insectos no polinizadores que han coevolucionado con las plantas, dando lugar a fenómenos de mimetismo o cripsis.
El término coevolución como tal, fue acuñado por primera vez por Ehrlich & Raven (1964) para explicar las interacciones entre dos grupos de organismos con estrechas relaciones ecológicas entre sí, las plantas y los herbívoros, poniendo como ejemplo numerosas especies de mariposas y plantas de todo el mundo. Esta evolución común entre ambos grupos de organismos, esta basada en la elección por parte de las mariposas de determinadas especies de plantas como alimento, lo que supondría una afinidad bioquímica entre la planta y el fitófago correspondiente, que habría dado lugar a la multitud de casos de parecido fenotípico entre las plantas y las mariposas que de ellas se alimentan. Es curioso destacar, que Elrich & Raven (1964) definían estas estrechas interacciones evolutivas entre organismos, como interacciones con un mínimo o ausente intercambio genético. El hecho de que admitieran que pudiese haber un mínimo intercambio génico entre ambas especies, ha sido desechado totalmente por la visión Darwinista del proceso (ver Fontúrbel, 2002).
Pero lo cierto es, que muchos algunos autores como Chauvin (1997), han cuestionado mucho las descripciones tan simplistas que se han dado para explicar sucesos como el de la pasionaria, que desarrolla estructuras florales que imitan los huevos de la mariposa Helicornis, para evitar que ésta, deposite sus huevos en las inmediaciones de las flores de la misma, este ejemplo es sólo uno, de los muchos casos de interacciones planta insecto con resultados de parecidos fenotípicos sorprendentes, que hacen difícil el apoyar una selección continuada al azar y posterior adaptación de la pasionaria, con la mariposa que la poliniza y se alimenta de ella.
La forma más razonable de explicar cómo una planta o un insecto pueden expresar rasgos fenotípicos del individuo con el que interaccionan, es albergando en su genoma los genes necesarios que permitan expresar ese fenotipo. Y el hecho de que los posean, se debe al intercambio genético entre ambos, mediado por virus; intercambio que además ha estado sucediendo a lo largo de toda su historia evolutiva.

Insectos, virus y plantas: juntos, desde el principio de su existencia.

Las primeras plantas, aparecieron en el medio terrestre en el Ordovicico, entre los 490-443 millones de años, y las primeras evidencias fósiles de insectos, poseen una antigüedad de entre 420-410 millones de años, es decir, son de los primeros animales terrestres que existieron junto con otros artrópodos como los miriápodos y los arácnidos que existen desde el Silurico, 443-414 millones de años (Jolivet, 1998; Grimaldi & Engel 2005). Actualmente hay aproximadamente un millón de especies de insectos nombradas en el mundo, aunque su número se estima en 5 millones de especies, siendo uno de los grupos animales de los que mayor cantidad de especies nuevas son descubiertas cada año por los científicos, se estima que desde la publicación en 1758 del libro Systema Naturae de Linneo, se han descrito 3500 especies nuevas al año, y las últimas décadas la cifra ha ascendido a 7000 anuales. Además, es el grupo de eucariotas con mayor diversidad existente en la Tierra (Brusca & Brusca, 2005).
Por detrás de los insectos, la mayor diversidad la encontramos en el conjunto de las plantas vasculares, de las que hay descritas aproximadamente 248.400 especies (Grimaldi & Engel, 2005).
Esta gran diversidad, y el hecho de que ambos grupos de animales lleven juntos aproximadamente desde el principio de su existencia, son pruebas del gran éxito evolutivo de ambos conjuntos de organismos y hace muy probable la posibilidad del intercambio genético entre ambos, si tenemos en cuenta que los últimos estudios sobre la diversidad de los virus en los medios terrestres, apuntan a una cifra que sobrepasa el billón de partículas virales por gramo de suelo (Williamson et al., 2004) y que la antigüedad de los virus, está datada en más de 3.500 millones de años con la misma aparición de las primeras células (Vega & Rivera, 2001). Por lo que sabemos, que han estado presentes en la historia evolutiva de todos los seres vivos, y que ya habrían estado insertándose en los genomas de sus huéspedes, desde mucho antes de la aparición de los primeros insectos y plantas, lo que lleva a la conclusión de que genomas virales ya formaban parte de los insectos y de las plantas primitivas, que poblaron los primeros ecosistemas terrestres. Y que las transferencias de material genético entre plantas e insectos mediada por virus, ha teniendo lugar desde hace aproximadamente 400 millones de años, lo que explicaría enigmas tales como que el insecto Phyllium bioculatum (Gray, 1832) tenga la morfología idéntica de una hoja, mostrando en su cutícula hasta la misma forma de las inervaciones foliares, de la planta de la que se alimenta y con la que se mimetiza.

El papel de la fitofagia en el transporte y transmisión de virus entre plantas e insectos.

Está estimado, que la mitad de los insectos conocidos son fitófagos (Grimaldi & Engel, 2005) y que las transmisiones de los virus que infectan a las plantas se producen principalmente por la acción de los insectos que se alimentan de ellas (Vega & Rivera, 2001). Además, las evidencias fósiles indican, que tan pronto como los artrópodos colonizaron la tierra, comenzaron a alimentarse de las plantas que tenían a su alcance (Jolivet, 1998). Por lo que la fitofagia tiene un papel esencial en la coevolución entre plantas e insectos. Un ejemplo de esta afirmación, se refleja en el estudio realizado por Ehrlich & Raven (1964) de numerosas especies de Lepidópteros y su alimentación, la cual engloba un gran número de plantas, tanto gimnospermas como angiospermas; y destaca, que la variedad de alimento escogido por estos insectos, ha establecido los patrones de evolución de ambos grupos de organismos y ha provocado la radiación evolutiva de los linajes actuales de Lepidópteros, que en la actualidad, presentan una gran diversidad. Análogamente a esta radiación evolutiva, numerosos virus han estado pasando entre ambos linajes de organismos utilizando complejísimos mecanismos.
En la mayoría de los casos, los virus son transportados en las piezas bucales de los insectos fitófagos mediante interacciones específicas entre las proteínas virales y las proteínas de la epicutícula del tegumento del insecto, sin llegar entrar en las células ni en el sistema circulatorio del mismo, aunque existen virus que si lo hacen, por estar asociados al sistema salivar del insecto (Gray & Banerjee, 1999).
Por otro lado los virus presentes en las plantas, pueden ser transmitidos en forma de partículas virales a través de la succión de floema de las mismas por parte de los insectos que de ellas se alimentan, o bien por punciones realizadas por ellos en las células epidérmicas y del mesohilo de la planta y además en este caso particular, el virus porta una proteína no estructural, que posee un dominio específico de unión con el estilete del insecto fitófago que se está alimentando de la planta. Y de esta manera el virus circula entre las plantas y los insectos de la zona (Palacios et al., 2002).
Hay que tener en cuenta, que las punciones en las plantas y posterior succión de los líquidos internos de la misma mediante piezas bucales tipo estilete, es la forma más primitiva de alimentación en insectos y era la más común durante el Paleozoico (Jolivet, 1992), por lo que estas estrategias tan elaboradas de los virus para unirse a proteínas de las piezas bucales, probablemente ya existiesen desde el inicio de los primeros fitófagos y fuesen perfeccionándose a lo largo de millones de años.

Mecanismos genéticos de cooperación de virus, insectos y plantas.

Los virus han desarrollado toda una serie de mecanismos específicos para convivir con los insectos y evadir sus defensas (Gray & Banerjee, 1999) y a su vez, las plantas poseen su propio sistema regulador de la cantidad de partículas virales que circulan por sus tejidos (Byung-Chun Yoo et al., 2004). Estos mecanismos de cooperación, se han desarrollado y perfeccionado, para favorecer la existencia de todos los cooperantes implicados.
Las avispas parásitas de lepidópteros han sido el objeto de numerosos estudios en los últimos años por su relación con la transmisión de virus a plantas (Gray et al, 2007) y en ellas, se han descubierto mecanismos muy complejos de asociación con virus.
Algunas especies de avispas de las familias Braconidae y Ichneumonidae, son portadoras del Campoletis sonorensis polydnavirus, que está integrado en su genoma y se replica en los oviductos de las mismas; este virus, es imprescindible para que la avispa pueda parasitar los huevos de las mariposas y llevar acabo su reproducción y es capaz de producir por recombinación génica las secuencias necesarias que flanquearán su material genético dentro del genoma del huésped. Esta interacción del virus con el insecto, se ha descrito como una asociación mutualista (Cui & Webb, 1997) ya que gracias al virus el sistema inmune del lepidóptero que es parasitado queda suprimido y el embrión de la avispa puede entonces desarrollarse (Whitfield, 2002).
Pero lo mismo sucede con el Glycopanteles indiensis polydnavirus, que es imprescindible para que el parasitismo de los estadíos larvarios de los lepidópteros se lleve acabo por la avispa Glycopanteles indiensis. Además, en este último estudio realizado por Chen y Gundersen-Rindall, (2003) reveló que la morfología y la organización genética del virus estaba estrechamente relacionada con la estrategia evolutiva del mismo.
Las interacciones cooperativas insecto-virus pueden complicarse más, en la misma familia Braconidae, la avispa Schizaphis graminum, porta en su genoma las secuencias dos virus diferentes, el Barley yellow dwrf virus- PAV y Cereal yellow dwarf virus-RPV, la transmisión de ambos virus es independiente ya que está regulada por múltiples loci dentro del conjunto de genes de la avispa, pero ambos virus son transmitidos mediante la glándula salivar accesoria del insecto (Gray et al., 2007).
Todas estas evidencias de la gran complejidad de las interacciones llevadas acabo entre los polidnavirus y los insectos, son revelaciones aplastantes de que el intercambio genético entre ambos ha estado presente y más aún si tenemos en cuenta que dataciones recientes realizadas por Withfield (2002), sobre la aparición de estos virus y las avispas parásitas los sitúa en el Cretácico con unos 73.7 millones de años de edad, lo que hace pensar que si estas estrategias tan elaboradas son tan antiguas en tiempo geológico y a su vez tan exitosas evolutivamente hablando, se podría extrapolar su existencia al resto de procesos de coevolución, sin dejar de tener en cuenta las particularidades de cada grupo de insectos, portadores de sus respectivos virus.
En el momento en el cual las larvas de estas avispas parásitas eclosionan, cominzan a alimentarse de la planta sobre la que los huevos se hallaban, poniendo en contacto al virus con los tejidos vegetales.
En su interacción con plantas, los virus pueden inducir en ellas un sistema de control de partículas virales, mediante un proceso llamado Silenciamiento de RNA o silenciamiento génico posttranscripcional, mediante el cual, se sintetizan pequeñas moléculas de RNA, o microRNAs, que sirven de guía a complejos proteicos efectores que promueven la degradación de RNAs virales, mediante el reconocimiento de su secuencia, por lo que la misma información genética del virus es utilizada por la planta para el control del número de partículas virales circulantes, de manera que se establece un equilibrio entre el virus y la planta, para que ambos puedan sobrevivir (Yoo et al., 2004; Barajas et al., 2005).

Implicaciones de estos procesos en el desarrollo embrionario.

Tras todos estos mecanismos de cooperación revisados, quizás el que más relevancia tenga con respecto a la coevolución conjunta de los insectos y las plantas, sean las implicaciones de los virus en la modificación del desarrollo embrionario de los distintos organismos.
La enfermedad del Mal del Río Cuarto, ataca a los cultivos de maíz en Argentina y es transmitido por el insecto Dephacodes kuscheli que es un vector del virus también llamado Mal del Rio Cuarto virus. Se ha demostrado, que los insectos que adquirieron el virus en el primer estadío de ninfa poseían un notable aumento de la capacidad de transmisión del virus y de la disminución de su periodo de latencia, en comparación con las ninfas que portaban el virus en estadíos ninfales más avanzados (Arneodo et al., 2005). Por lo que virus adquiridos en estadíos tempranos del desarrollo del insecto poseen una mayor capacidad de completar su ciclo biológico. Si a este aspecto añadimos que procesos como el del silenciamiento génico de producción de microRNAs, inducido por virus en plantas y que también se da en animales, aunque de forma distinta, regula la expresión de multitud de genes en gran variedad de organismos eucariotas en momentos clave del desarrollo y que la producción de estos mRNAs, ha contribuido a la evolución de las secuencias que codifican para los RNAm de todos los metazoos (Bartel & Chen, 2004). Quedaría explicado el motivo de que tantos insectos y plantas posean fenotipos, procesos fisiológicos, relaciones ecológicas y ciclos biológicos tan estrechamente unidos y con increíbles parecidos, de tal modo, que ni plantas, ni insectos, ni virus, existirían unos sin los otros.

Conclusión y discusiones.

La actual revisión de numerosos trabajos realizados por científicos de distintos campos, pretende dar luz al proceso de coevolución entre plantas e insectos que se ha atribuido sistemáticamente al azar y demostrar que lejos de todo proceso azaroso, existen datos sorprendentes sobre la interacción de sistemas complejos donde la transferencia de material genético siempre está presente y mediada por los virus. Y que además es esencial para el mantenimiento de los ciclos biológicos de numerosas especies y para que la evolución, tanto de virus, como de plantas e insectos, sea posible.
Sin embargo, la información de numerosas fuentes consultadas está dirigida al descubrimiento de genes de resistencia a virus y la modificación de plantas e insectos genéticamente, para la comercialización de especies vegetales de consumo humano, lo que resulta ser bastante peligroso, si tenemos en cuenta que las especies introducidas para el consumo humano son especies alóctonas, que no han evolucionado con los insectos y virus de la zona y que al ser introducidas fuera de su hábitat, no poseen los sistemas de regulación necesarios para convivir con los virus del medio en el que han sido cultivadas y esto hace que se pierdan campos enteros de vegetales para el consumo humano, con su consecuente pérdida económica.
La modificación genética de todos estos organismos, que se realiza utilizando los genes de los mismos virus que producen la enfermedad en la planta introducida, podría suponer un grave problema para todo el ecosistema y para la especie humana en sí, puesto que si durante millones de años los virus han evolucionado sin consecuencias dañinas junto con los organismos del entorno, cómo podemos saber el resultado de tales modificaciones genéticas, en individuos que participan en procesos tan complejos, que no conocemos en su totalidad.
Quizás sería más prudente ahondar en el conocimiento de cómo son los procesos biológicos naturales, antes de buscar formas de manipularlos. Pero para ello sería necesario deshacernos de las antiguas creencias de la selección natural y el azar y comenzar a organizar los datos empíricos que nos revelan los estudios científicos y que conscientemente nos llevan a la conclusión de que la evolución es un proceso dinámico en el que actúan muchos factores y de difícil comprensión en su conjunto, pero que sucede de forma natural y beneficiosa para todos los organismos, puesto que dichos procesos han facilitado la existencia de todas las formas de vida del planeta.
Otro punto a tratar y no que se ha abordado en este trabajo, pero que sería de vital importancia para entender en su totalidad la coevolución, son las interacciones de plantas e insectos con otros organismos de su entorno como los hongos o las bacterias, que tienen también un papel esencial dentro de estas estrategias evolutivas.
En cualquier caso, estamos ante un modelo evolutivo sumamente amplio, a modo de conexiones en red, con todo tipo de organismos que rodean a plantas e insectos y que interaccionan con ellos determinando su ciclo biológico y no ante un único factor que actúa sobre todos los seres vivos a la vez.
Otro problema grave que limita nuestra visión de la evolución, es la opinión general de los virus como organismos patógenos y dañinos a los que hay que eliminar, este punto de vista difiere en gran medida a lo que realmente ocurre en la naturaleza, puesto que vivimos en un mar de virus como se ha visto en las cifras estimadas por los científicos citadas en este trabajo y sólo porque ciertos individuos resulten patógenos ante situaciones anómalas que ocurren en su ecosistema, donde ellos están en armonía con el resto de seres vivos no debemos encasillarlos como algo perjudicial, para todos los casos en los que está implicada su existencia.
Si nos guiamos por la observación científica de los procesos biológicos, se puede hallar su verdadera naturaleza y admirar la gran diversidad y belleza de los dos de los grupos más numerosos de seres vivos de la Tierra y sus magníficas estrategias de vida.

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